Kesultanan Dermayu dikenal juga dengan nama Dermayu adalah nama lama dari Indramayu. Kesultanan ini didirikan pada 7 Oktober 1478 oleh Raden Khalif Aria Wirasamudra (wiralodra).

Raden Khalif Aria Wirasamudra adalah putra ke tiga dari Syekh Abdul Faqih atau Sunan Giri di Gresik Jawa Timur. Syekh Abdul Faqih dikenal juga dengan nama Raden Jaka Samudra, bahwa beliau memiliki tiga orang anak dari pernikahanya dengan Dewi Wardha, yakni : Raden Abdul Supeno, Nyi Ageng Pakutesan dan Raden Khalif Aria Wirasamudra.

Raden Abdul Supeno adalah pendiri Kasuhunan Giri di Gresik Jawa Timur, kemudian Nyi Ageng Pakutesan atau Raden Ayu Rengganis mendirikan Pesantren di Magelang, sedangkan Raden Khalif Aria Wirasamudra adalah pendiri Kesultanan Dermayu ini.

Sebelum didirikannya Kesultanan Dermayu, Kerajaan Sriwijaya, Kerajaan Singhasari dan Kerajaan Majapahit pernah berkuasa di daerah ini. Pada era Kerajaan Majapahit sebelumnya pernah menjadikan daerah Indramayu sebagai Kerajaan 11 administratif bawahan yakni salah satunya adalah Kerajaan Pawanukan.

Kerajaan Pawanukan didirikan oleh Putri Swardhani pada tahun 1351 yang terletak di daerah Indramayu. Putri Swardhani adalah putri dari Rajasaduhita Iswari atau Bhatara Pajang atas pernikahannya dengan Singhawardhana atau Bhatara Paguhan. Putri Swardhani juga cucu dari Tribuana Tungga Dewi. Swardhani dinobatkan sebagai Raja Pawanukan pertama oleh Maharaja Hayam Wuruk pada tahun 1351.

Luas wilayah Kerajaan Pawanukan meliputi Indramayu, sebagian besar Majalengka, Cirebon, sebagian Kabupaten Kuningan dan Kabupten Brebes. Pusat kepemerintahan Pawanukan terletak di Losarang Indramayu.

Swardhani menjabat di Kerajaan Pawanukan sejak tahun 1351 sampai 1367, setelahnya digantikan oleh Raden Bagus Gentong sebagai Bhatara Pawanukan ke-2 sampai tahun 1394 digantikan oleh Raden Bagus Darmakusuma sampai tahun 1424.

Pada kepemimpinan Raden Bagus Darmakusuma, agama Islam mulai masuk ke daerah Indramayu oleh Syekh Subakir asal Persia tahun 1394, setelahnya penduduk Indramayu saat itu sudah di Islamkan oleh Syekh Subakir dan Rakinem warga pribumi Indramayu juga murid dari beliau, Syeikh Rakinem adalah Ulama Indramayu pertama.

Pada tahun 1412, daerah Indramayu kedatangan Syekh Dzatul Khafi dan Syekh Hasanuddin, yang mana keduanya berasal dari Kerajaan Siam Thailand. Syekh Dzatul Khafi menikahi adik dari Syekh Rakinem yakni Nyi Mas Ratu Kenchana Wungu dan pada pernikahanya itu dibangunnya Masigid Sapu Angin Darusajiddin di Desa Bondan, Sukagumihwang Indramayu yang dibangun pada tahun 1414 masehi.

Dari pernikahan Syekh Dzatul Khafi dengan Nyi Mas Ratu Kenchana Wungu dikaruniai tiga anak yakni Kiyai Ageng Panjunan, Kiyai Abdul Nurakim dan Nyi Ageng Muara. Ketiga anaknya lahir dir Desa Bondan dan setelah dewasa, mereka pergi untuk mengenalkan ajaran agama Islam ke daerah lainnya yang masih beragama Hindu.

Pada tahun 1424, Raden Darmakusuma digantikan oleh Raden Aria Damar atas perintah dari Raden Bondan Kejawan. Raden Aria Damar sebagai Raja Pawanukan ke tiga dan dia juga menikahi Xiu Ban Chi putri Nyi Mas Ratu Junti ataz Nyi Mas Ratu Pandan Sari atas pernikahannya demgan Syekh Ban Tong atau Tan Go Hwat.

Nyi Mas Ratu Junti adalah putri dari Kiyai Ageng Junti asal Juntinyuat Indramayu. Dari pernikahan Raden Aria Damar dengan Xiu Ban Chi, keduanya dikaruniai dua putra yakni Raden Husyahin dan Raden Fatha setelah tahta Raden Aria Damar di Indramayu berakhir tahun 1447.

Pada kepemimpinan Raden Aria Damar, yang tercatat dalam naskah kuno Indramayu, bahwa semua lahan pertanian di Indramayu mengalami kegagalan panen dan wilayah kerajaan lain yang menjadi bawahan Kerajaan Majapahit juga mengalami hal yang serupa tercatat sebagai awal mula keruntuhan Kerajaan Majapahit.

Raden Bondan Kejawan menggabungkan Kerajaan Pawanukan dengan Kerajaan Kembang Jenar dan kegagalan pertanian di Indramayu ini yang menjadikan awal mula Raden Aria Damar beserta keluarganya pindah ke Kerajaan Palembang dan Xiu Ban Chi melahirkan dua putra yakni Raden Husyahin dan Raden Fatha di Palembang.

Penggabungan Kerajaan Pawanukan dengan Kerajaan Kembang Jenar dari tahun 1447 dan Kerajaan Kembang Jenar dipimpin oleh Rajanandaneswari atau Dyah Sudharmini sebagai Bhatara Kembang Jenar.

Pada tahun 1467, Raden Khalif Aria Wirasamudra mulai menjabat sebagai mentri pelabuhan di Indramayu, selain itu Raden Khalif membersihkan hutan yang masih tersisa di Indramayu dan Rajanandaneswari membayar Raden Khalif berupa wilayah Indramayu ini pasca hutan di Kerajaan Pawanukan dibersihkan.

Putra Raden Aria Damar yakni Raden Husyahin dan Raden Fatha dari Palembang pergi ke Indramayu untuk belajar agama Islam, selain itu keduany juga berguru pada Raden Khalif dan neneknya di Juntinyuat Indramayu yaitu Nyi Mas Ratu Pandan Sari atau Nyi Mas Ratu Junti. Setelahnya mereka pergi ke Demak Jawa Tengah.

Kepemimpinan Rajanandaneswari berakhir pada tahun 1478 dan setelahnya Kesultanan Dermayu didirikan oleh Raden Khalif Aria Wirasamudra. Dua tahun setelahnya yakni tahun 1480, Kerajaan Majapahit benar-benar runtuh dan digantikan oleh Kesultanan Demak yang berpusat di Demak Jawa Tengah yang didirikan oleh Raden Fatha.

Raden Khalif sendiri murid dari Syekh Subakir, yang mana beliau juga yang membawa Raden Khalif pergi ke Aceh untuk bertemu Ulama Turki untuk menghubungkannya kepada Kesultanan Turki. Raden Khalif diberi Pedang Turki dan tanda tangan berupa Khalihgrafi Arab oleh Sultan Selim sebagai bentuk penobatan Raden Khalif sebagai Sulthonul Dermayu.

Raden Khalif resmi menjadi Sulthonul Dermayu pertama, sebelumnya dia telah membangun Masjid Agung Baiturrahman sebelah barat dari Keraton Dermayu. Sebagaimana simbol Kesultanan di pulau jawa yang memiliki Masjid dekat Keraton dan Alun-alun sebagai ciri. Pembangunan Masjid dan Keraton Dermayu mulai dibangun sejak tahun 1478 dan selasai pada tahun yang sama.

Dermayu Baiturrahman adalah nama Ibu Kota Kesultanan Dermayu. Raden Khalif mulai menata kembali beberapa pelabuhan lama Majapahit di Kesultanan Dermayu yakni Pelabuhan Pabean, Juntinyuat, Teluk Kerimun, Eretan, Sukra dan Pamanukan timur (subang) sebagai pelabuhan komoditas perikanan nusantara atau maritim.

Sedangkan untuk komoditas pasar komoditas nusantara dan asia sebagai bisnis terletak di Pasekan. Pelabuhan komoditas berada di sebelah hilir dari desa Pagirikan sekarang. Kehadiran tiga desa : Pabean, Pagirikan dan Pasekan memberi petunjuk bahwa disanalah letak pelabuhan Kesultanan Dermayu pada abad 15 masehi.

Nama Pabean berasal dari kata bea, yang artinya bea cukai, nama Pagirikan berasal dari kata girik artinya surat izin untuk keluar masuk kapal ke daerah pelabuhan, sedang desa Pasekan berasal dari kata pasek artinya tempat penimbunan barang-barang yang akan bongkar muat di kapal.

Tahun 1480, Sulthonul Khalif menikahi Putri San Xian yakni putri Raja Lebar Daun ke VII Palembang, serta 25 Pangeran Senopati Palembang juga diutus untuk sabda guru pada Sulthonul Khalif, mereka juga menjadi punggawa Keraton Dermayu. Dari pernikahan Sulthonul Khalif dengan Nyi Mas Ratu San Xian dikaruniai putra bernama Raden Zainal Maulana Ali Wirakusuma, yang kelak menjadi Sulthonul Dermayu ke dua.